寺に伝わる『善峯寺縁起絵巻』（江戸時代）等によれば、長元2年（1029年）、源信の弟子にあたる源算が創建したという。その後、長元7年（1034年）には後一条天皇から「良峯寺」の寺号を賜った。鎌倉時代初期には慈円が住したことがあり、このころ後鳥羽上皇直筆の寺額を賜ったことによって寺号が善峯寺と改められた。青蓮院から多くの法親王が入山したため「西山門跡」と呼ばれた。応仁の乱に巻き込まれて伽藍が消失したのち、江戸時代になってから桂昌院の寄進によって再興された。